摘要：多胺(PAs)是一类低分子量、聚阳离子、脂肪族含氮物质，是植物对逆境响应的重要物质。国内外众多研究表明，植物在逆境胁迫下，体内不同类型的PAs，例如腐胺(Put)、亚精胺(Spd)、精胺(Spm)的含量会发生变化，外源PAs会对植物的抗逆性产生不同的影响。但多胺的研究对象多集中在农作物，对木本植物的研究较少。PAs对植物抗逆的作用机制较为复杂，不同种类的多胺对植物的抗逆影响不同，PAs的代谢与参与逆境胁迫的其他代谢密切相关。文中主要综述PAs在植物抗干旱、低氧、高温、低温、盐、重金属过程中的变化及生理作用机制，以期为开展PAs与抗逆林木研究、栽培与抗逆育种研究提供参考依据。
关键词：多胺，植物抗逆性，生理机制
作者：李霞 程运河 马晓东 韩蕾 孙振元
干旱与水淹、高温与寒冷、盐碱化土壤、重金属与有机污染物污染等不利环境，在一定程度上会对植物生长发育造成影响。植物能够感知这些非生物胁迫，并通过改变代谢、生长和发育对逆境做出响应，形成了适应逆境胁迫的多种策略。
多胺（PAs）是在原核和真核细胞中普遍存在低分子量的脂肪族聚阳离子，是细胞生长、增殖和分化所必需的，可以调节RNA、DNA、核苷酸三磷酸、蛋白质和其他酸性物质的功能。二胺腐胺（Put）、三胺亚精胺（Spd）与四胺精胺（Spm）为植物中常见和研究最多的PAs，对稀有PAs包括高亚精胺（HSPd）、高精胺（HSPm）、降亚精胺（Nspd）、降精胺（Nspm）和热精胺（Tspm）等研究较少。PAs以高氯酸可溶性结合态（即结合态）、高氯酸不溶性结合态（即束缚态）和游离态等3种主要形式存在。
PAs是植物中普遍存在的细胞分裂和发育必需的物质，在逆境胁迫中发挥着重要作用。通过转基因研究已证明，PAs的变化可能作为植物提高耐胁迫能力的一种策略。植物PAs的生理功能和代谢途径被广泛关注，其与抗逆性的关系在生理及分子水平都有一定研究，本文主要综述PAs在植物应对逆境胁迫中的生理机制。
1 植物体内的多胺代谢
在PAs的生物合成中，Put是PAs及其他生物碱合成代谢的第1个关键物质。Put是二胺，是合成三胺Spd、四胺Spm的原料。起关键作用的主要有3种脱羧酶，即S-腺苷甲硫氨酸脱羧酶（SAMDC）、精氨酸脱羧酶（ADC）和鸟氨酸脱羧酶（ODC）。SAMDC催化S-腺苷蛋氨酸（SAM）脱羧产生的脱羧S-腺苷蛋氨酸（dcSAM）提供合成反应所需要的氨丙基。在真菌与动物中，只有ODC途径而没有ADC途径，在细菌和植物中则有2个途径：一是ADC催化脱羧精氨酸先生成鲱精胺（Agm），再脱去一分子氨后由N-氨基甲酰基腐胺生成Put；二是由精氨酸脱去一分子脲先生成鸟氨酸（Orn），再经ODC催化鸟氨酸脱羧从而生成CO2和Put。Put进一步由亚精胺合成酶（SPDS）催化加氨基生成Spd，Spm则由Spd在精胺合成酶（SPMS）作用下合成。植物体内Put的合成主要依赖于ADC途径。
PAs的分解：Put主要在二胺氧化酶（DAO）的作用下氧化脱氨形成氨、H2O2和4-氨基丁醛，最终转化为琥珀酸，进入三羧酸循环。Spd和Spm主要在多胺氧化酶（PAO）催化下分别形成4-氨基丁醛、1，3-二氨基丙烷、4-(3-氨丙基)氨基丁醛和H2O2。
2 多胺在植物应对逆境胁迫中的生理机制
国内外对于PAs在植物抗逆中的作用研究多集中在Put、Spd和Spm。几项研究表明，PAs的耗尽或过度积累都可能对细胞生理造成伤害。因此，为了使这些化合物在适当的水平下保持平衡，植物体必须形成一种涉及合成、分解代谢、转运和分离等过程的调节机制。PAs在植物对生物和非生物胁迫的响应过程中会发生显著的变化，其代谢与几种参与胁迫的关键信号分子的代谢途径相互关联，PAs生物合成前体也参与其他重要的应激相关代谢物合成，例如鸟氨酸是合成脯氨酸（Pro）所必需的，精氨酸为NO的前体。以下主要综述植物体PAs对在非生物胁迫下发生的代谢变化及作用机制。
2.1 抗旱生理机制
干旱胁迫可导致植株细胞膜透性减弱或丧失、离子平衡失调、活性氧积累和光合作用减弱等生理变化。
各种形态的PAs可以通过之间的转化和运输来改变其在组织和细胞及细胞器内的分布，达到调节局部渗透势大小的效果。将曼陀罗ADC基因转到水稻中研究发现，野生型水稻在干旱胁迫下体内Put含量增加，但是不足以使Put向Spd和Spm转变；而转基因型水稻体内参与PAs合成的mRNA水平和PAs总量保持稳定，Put含量增加，并向Spd和Spm转化。外源多PAs对干旱胁迫下油松幼苗的生长具有明显的促进作用，可使其生长接近正常水平；主要是通过提高水分利用效率和光合速率，促进渗透调节物质的平衡与积累，提高保护酶的活性，并降低丙二醛（MDA）含量，从而防止或降低膜脂过氧化的伤害。王磊对不同灌溉处理的银杏研究发现，在轻度干旱胁迫下，Put、Spd和Spm的合成和积累增强；游离态Put在胁迫过程中起渗透调节和离子平衡的作用，而结合态和束缚态的Put在一定程度上起到储存PAs的作用；Spm在渗透调节、保护生物大分子和临时缓存部分PAs方面都会起到一定的作用；Spd则主要是发挥其保护功能。
PAs和NO在植物发芽、根形成、开花、衰老以及对生物和非生物胁迫中都起着重要作用，两者在信号传导中相互作用，PAs与和逆境胁迫及衰老有关的植物激素脱落酸（ABA）和乙烯（ETH）关系密切。对拟南芥幼苗喷施外源Put、Spd和Spm，可以促进NO的生成，表明NO可能作为PAs作用的介质，一定量的NO可以通过调节植物体内活性氧代谢来减轻膜脂过氧化伤害。I. Toumi等以耐旱型和敏感型葡萄为研究对象，研究了在干旱胁迫下PAs与ABA的变化，结果表明ABA通过整合PAs和多胺氧化酶含量的变化来调节H2O2的生成，而H2O2在逆境胁迫的信号转导和ABA诱导的气孔关闭中起重要作用。Liu等在研究干旱胁迫下PAs对小麦灌浆的影响时发现，外源Spd和Spm可以显著增加玉米素+玉米素核苷（Z+ZR）及ABA的含量，降低ETH的生成速率，而Put却增加ETH的生成速率，使过量的ABA积累，加剧干旱胁迫导致的抑制。说明在干旱胁迫下不同类型外源PAs对植物激素的作用不同，外源Put增加ETH的生成速率可能是因为增加了其合成前体SAM的生成。
基于目前的研究进展，PAs提高植物抗旱性的生理作用机制可能基于下几个方面：PAs可通过影响核酸酶和蛋白质酶，特别是保护酶的活性，清除体内活性氧自由基，减轻膜脂过氧化程度，保护质膜和生物大分子不受伤害；其次，PAs还可作为渗透调节剂，调节渗透调节物质的含量，降低渗透势，增强吸水性；最后，PAs与对逆境胁迫有调节作用的NO及植物激素关系密切，参与植物的逆境胁迫信号的感知与适应反应，植物激素的作用有可能通过PAs来实现或二者共同发挥作用。
2.2 抗低氧胁迫生理机制
在低氧条件下，植物需氧量不足，有氧呼吸受到抑制，光合作用受阻，能量缺乏；植物根系生长受阻，植株水分代谢失调；同时，氧自由基积累，膜通透性增加，激素代谢紊乱。根细胞质pH值降低是低氧引起植物伤害的主要原因，PAs带正电，可与膜上带负电的磷脂结合来降低膜电势，进而调节植物根系膜结合酶的活性，影响到离子的被动运输与渗透能力；通过降低根系质膜流动性来增强膜稳定性，降低H+的扩散从而稳定细胞质的pH值。
PAs可以通过影响与低氧胁迫有关酶的活性来减轻对植株的伤害。番茄经适量的Put预处理，可降低根系中乳酸盐脱氢酶（LDH）活性和减少乳酸含量，降低低氧条件下植株生长受抑制程度。在低氧胁迫下，外源Spd和PAO抑制剂可增加黄瓜根系中的PAs含量，减缓根系中H2O2的迅速积累，促进低氧下根系的生长，减缓低氧造成的伤害。外源Spd还能显著提高黄瓜内源Spd和Spm含量，降低Put含量，同时根系中的超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）活性也相应提高，使得幼苗鲜重和干重明显增加；根系中（Spd+Spm）/Put的比值与抗氧化酶活性之间有正相关关系。
2.3 抗温度胁迫生理机制
在非生物胁迫中，温度是影响植物生长、发育的重要因子，决定着植物的地域分布，不同植物对温度胁迫的适应和抵御能力不同。温度胁迫包括低温胁迫和高温胁迫，其中低温根据程度不同又分为冷害（零度以上但对植物产生伤害）和冻害（零度以下对植物造成的伤害）。不论是在温带还是热带地区，经常发生与地域或季节不相符的短暂极端天气，导致植物受到伤害甚至死亡。许多研究表明，PAs在植物抵御低温和高温胁迫中会起到一定的积极作用。
2.3.1 低温胁迫
不同植物在感受低温胁迫后，体内不同类型的PAs及合成酶的变化规律与所起作用不尽相同。在发生低温胁迫过程中，黄瓜耐低温品种叶片中的SAMDC、ODC活性及Spd含量显著增加，ADC活性增加幅度不明显，但其活性在恢复期迅速。增加；而在低温敏感型品种中Spd含量、与PAs合成相关的3种性酶活性均没有增加；Spd在黄瓜耐冷胁迫中起重要作用，可能是通过阻止微粒体中烟酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸氧化酶（NADPH氧化酶）的激活起作用。在4℃低温胁迫下杨树幼苗的Put在开始阶段就大量累积，第4d达到最高，之后开始下降，在第7、10、14d时Put含量与对照相比无明显差异；Spd和Spm在低温胁迫下分别在第4d和第7d大量积累，其中Spm含量在生长的第7d是第0d的2.88倍，而在23℃下两者变化均不大，而说明PAs参与了杨树抵御冷胁迫的生理过程。J. C.Cuevas等研究发现，相对于野生型拟南芥，缺少Put生物合成的突变型拟南芥表现出较低的冷适应性，在突变体中ABA调控基因表达下调，Put通过调节ABA的生物合成和基因表达来调控ABA水平、响应低温胁迫。
在低温胁迫下，PAs可以通过提高植物抗氧化系统的效率、降低膜脂过氧化程度来增强抗性，并与NO的关系密切。宋永骏研究发现，在低温胁迫下Put能够通过增加番茄幼苗PSII光化学效率（Fv/Fm），提高其抗氧化系统的效率，降低活性氧（ROS）的产生，从而降低植株膜脂过氧化程度，缓解番茄幼苗在低温胁迫下所造成的伤害；Spd和Spm预处理能够提高番茄叶片中的NO含量，这种对NO的诱导作用可能是通过提高硝酸还原酶（NR）与一氧化氮合酶（NOS）活性来实现的；此外，Spd和Spm预处理能够分别通过提高二胺氧化酶(DAO)与多胺氧化酶(PAO)的活性来诱导H2O2的生成。
2.3.2 高温胁迫
关于PAs在植物抗高温胁迫中的生理功能研究较少。高温胁迫对芥蓝叶片PAs的合成具有显著影响，高温处理6d后叶片PAs总量和Put含量增加，但随着温度处理时间的延长，过高温度则抑制其形成。田婧等研究认为，高温胁迫下的PAs对植物光合能力、抗氧化能力和渗透调节都有促进作用。黄瓜幼苗叶片中的结合态、束缚态和游离态Put向Spd和Spm的转化可能是其对高温胁迫的一种适应性反应；喷施外源Spd能够维持高水平的内源Spd含量，保护黄瓜幼苗的光合能力和抗氧化能力；有效调节氮素代谢的平衡，促硝抑铵，提高硝酸还原酶（NR）活性；外源Spd还促进Pro含量的升高，从而增强生长发育中的黄瓜幼苗在高温胁迫下的渗透调节能力。
2.4 抗盐胁迫生理机制
盐胁迫能引起离子毒害和渗透胁迫，从而导致植物生长减弱、失绿、萎蔫甚至死亡。S-腺苷甲硫氨酸脱羧酶（SAMDC）是参与PAs生物合成的关键酶，将其导入水稻体内，转基因水稻植株生长发育正常，在盐胁迫的转基因植株体内观察到ABA诱导的SAMDC基因表达，而且与对照相比，转基因植株在盐胁迫下增加了生长量。
刘俊等研究表明，在盐胁迫下采用PAs合成抑制剂处理大麦幼苗，其根系中的PAs含量显著降低，叶片MDA含量提高，相对电导率增加，加重了盐胁迫伤害；耐性强的植物体内含有较多的Spd和Spm，耐性弱的植物积累较多的Put。这与周强对香根草在盐胁迫下的研究结果一致，较高的（Spd+Spm）/Put比值是其适应中度盐胁迫的一个重要调节机制，且在中度盐胁迫下香根草植株可通过增加根和叶中结合态PAs含量，以弥补其束缚态和游离态PAs含量的减少，维持体内PAs总量的稳态调控。因此，在盐胁迫下植物体内不同种类和形式的PAs转化与合成可以增强植物的抗盐性。
在盐胁迫下，PAs可以通过稳定渗透调节、调节抗氧化酶（SOD、CAT、APX）活性来清除体内过量的氧自由基或部分代替SOD的作用直接清除自由基、缓解某些离子亏缺等机制来增强植物的抗盐性。S.Verma等研究认为，Put通过提高抗氧化酶的活性控制自由基的生成，防止膜脂过氧化和生物大分子的改变，从而改善芥菜幼苗在盐胁迫下的生长。
在营养液中添加硝酸钙并同时外施Put，可大大提高草莓的抗盐性，外源Put对Na+和Cl-吸收的调控作用受到Ca2+的调节。PAs还可以通过增加植株对钾离子和锰离子的吸收来维持离子平衡，从而有效缓解盐胁迫下植株的生长抑制。
M. López-Gómez 等研究盐胁迫下菜豆PAs变化发现，根瘤中Put、Spm和Spd含量高于叶子和根，根瘤中含量最多的是HSPd；研究还发现了以前只在赤豆根瘤中报道过的4-ABcad，它和HSPd与根瘤菌共生；盐胁迫根瘤中PAs合成的基因被诱导，可能是固氮酶活性降低和游离态PAs向可溶性结合态PAs转化引起的，这可能是PAs在盐胁迫下的另一种调节机制。
2.5 抗重金属胁迫生理机制
PAs可以作为金属螯合剂从而抑制金属离子进入细胞，也可和许多蛋白质分子结合并抑制过氧化物酶（APOX）的活性从而减少胁迫伤害；PAs对于重金属胁迫诱导的活性氧也有很好的清除作用。
镉和铜胁迫可引起向日葵叶片组织氧化损伤，脂质过氧化增加；在1mmol/L外源PAs预处理后，Spm可使Cd2+和Cu2+对脂质过氧化的影响基本恢复到控制值，且Spm和Spd均能完全恢复谷胱甘肽还原酶（GR）活性，只有Spm能有效恢复铜胁迫下的SOD活性。M. M.Rady用2mmol/L的Spd或Spm浸种小麦种子，发现浸种过的小麦幼苗在镉胁迫下相比对照幼苗生长较好，抗氧化酶活性、相对含水量、蛋白质、可溶性糖、抗坏血酸（AsA）、总谷胱甘肽含量显著增加，说明Spd或Spm减轻了小麦幼苗在镉胁迫下产生的危害；通过增加外源Spd或Spm能显著增加内源Spd和Spm的含量，改善水分状况，保护抗氧化系统。K.Nahar则提出Put/NO调节了内源PAs的含量，降低了对镉的吸收，维持植物渗透平衡和水分含量；Put/NO也增强了抗氧化系统和乙二醛酶活性，降低了镉胁迫下的活性氧积累和甲基乙二醛毒性。
关于其他重金属胁迫与PAs的关系研究较少。黄瓜幼苗在铅轻度迫下PAs累积的量较多，能够促进生长；而铅浓度增加到一定程度后，PAs的合成减少，植株缓解胁迫伤害的能力降低，从而表现为抑制生长，说明PAs含量的累积是对胁迫伤害的一种适应性反应，可作为黄瓜抗重金属胁迫的信号之一。J. Legocka研究铅胁迫下大麦叶子发现，在铅胁迫6h时，Spd含量没有受到影响，而游离Spm水平显著增加83%，这时H2O2的水平达到最低。外源Spd处理使H2O2和MDA含量在不同处理时间均降低，说明Spm能够发挥一定的抗氧化功能，保护植物组织受重金属胁迫的伤害；另外，PAs对光合器官适应重金属胁迫也起着调节作用。
3 结语与研究展望
上述综述了不同逆境下植物PAs的抗逆生理机制研究，目前对PAs的研究主要集中在Put、Spd和Spm。不同内源PAs的含量及其之间的转化在植物抗逆中有着积极的生理功能，内源Put、Spd和Spm含量的增加是植物对逆境的一种适应性反应，Put向Spd和Spm的转化能力成为植物耐多种胁迫的指标。外源PAs依据其种类和浓度不同，依据逆境不同对植物的抗逆性产生不同的效果，适量的外源Put、Spd和Spm能增强植物的多种抗逆性，但过量的外源Put在有些逆境下起相反的效果。关于PAs的作用机制主要体现在稳定渗透调节、提高抗氧化系统的效率以及与激素的相互作用等方面。
从目前的研究成果来看，在PAs的抗逆生理和研究对象上，还存在以下不足和进一步需要研究之处：首先，在PAs的抗逆机理方面：1）有研究指出，PAs可作为第2信使，在遗传物质表达、植物激素平衡和营养物质分配等方面均有重要作用，但在这些方面的研究较少，与激素之间关系的研究主要集中在ABA和ETH，但是它们之间的作用机制还不明确，应结合植物的具体生理过程（如逆境反应）加强研究PAs与这些物质的关系，深入探究PAs的作用机理。2）Nspm、Nspd、HSPm和HSPd等稀有多胺被认为是植物适应极端环境时特定的保护物质，但对其在植物抗逆中的生理机制研究较少，应在研究对象的广度和深度上进一步拓展。3）PAs在细胞中定位及运输的研究未见报道，需结合分子生物学方法进一步探究，对于揭示其在逆境下的代谢途径具有重要意义。其次，PAs与植物抗逆性关系的研究主要集中在作物与蔬菜上，对观赏植物（林木等）的研究几乎没有，应开展这方面的研究。研究内源及外源PAs对观赏植物（特别是林木幼苗）抗逆性的影响及其生理生化、分子机制，对于观赏植物栽培及抗逆育种具有重要意义。
作者简介: 李霞，女，在读博士，讲师，研究方向为观赏植物发育生理与分子生物学，E-mail：393362284@qq.com。
通信作者：韩蕾，博士，研究员，博士生导师，研究方向为观赏植物发育生理与分子生物学，E-mail:hdd@caf.ac.cn。
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